Тоннель строился для целей подвоза грузов для возведения Ирганайского гидроузла за счёт сметы последнего[4]. Проходка тоннеля со стороны северного портала была начата 31 декабря 1979 года[5], а со стороны южного — в 1983 году.
Строительство велось в сложных климатических и геологических условиях; большая часть грузов для южного портала доставлялась водным транспортом по водохранилищу Чиркейской ГЭС и далее автотранспортом. Работами на северном портале руководил Парасюк Леонид Петрович. Сбойка забоев осуществлена в 1991 году; с этого года тоннель находится во временной эксплуатации. До сбойки основного тоннеля движение по нему осуществлялось через вентиляционную штольню, для чего были оборудованы переходы от основного ствола.
В связи с незавершённостью работ по строительству тоннеля он находился в неудовлетворительном состоянии: своды не были укреплены должным образом, проступали грунтовые воды. В декабре 2007 года, когда в селе Гимры был введён режим контртеррористической операции, тоннель был закрыт для проезда. С середины 2000-х годов велись работы по реконструкции тоннеля. Окончательная сдача в эксплуатацию первоначально была намечена на 2010 год, позже перенесена на 2011 год (при этом только в 2011 году на строительные работы в тоннеле планировалось потратить 1,7 млрд руб.), а затем — на сентябрь 2012 года.
Окончательно после реконструкции Гимринский автодорожный тоннель был открыт 2 октября 2012 года. В торжественной церемонии открытия тоннеля приняли участие полномочный представитель президента РФ в СКФО, вице-премьер РФ Александр Хлопонин, президент Дагестана Магомедсалам Магомедов, глава Республики Ингушетия Юнус-Бек Евкуров и др.
Являясь стратегической дорогой, связывающей Махачкалу с горными районами, Гимринский тоннель пользовался повышенным вниманием террористов. В частности, крупный теракт рядом с тоннелем был предотвращён в октябре 2005 года.